Als sich der 2600 unter den Heimkonsolen der späten 70er-Jahre bewährt, plant Atari am Nachfolger. Zuvor kauft Warner Communications das Unternehmen auf und stellt Ray Kassar als CEO ein. Mit Blick auf den wachsenden Heimcomputermarkt fokussiert er die Entwicklung entsprechend um. So entstehen Ataris erste Heimcomputer: der Atari 400 und sein großer Bruder, der Atari 800. Ende 1978 erfolgt eine Ankündigung in der New York Times, doch Materialmangel verschiebt die Erscheinungstermine (USA 1979 und Europa 1981).
Neben der MOS 6502A CPU (1,7 MHz Takt) sind drei Spezialbausteine enthalten: ANTIC, POKEY und GTIA. Sie entlasten die CPU z. B. im Grafik- und Tonbereich. Der 400er und 800er unterscheiden sich in ihrer Zusatzausstattung: Ersterer besitzt eine Folientastatur und letzterer eine Schreibmaschinentastatur sowie zweiten Modulschacht.
Die Geräte verkaufen sich zusammen etwa zwei Millionen mal. Mitte 1983 stellt Atari die Produktion des Atari 400 ein.